Formé à l’orgue dès l’enfance puis à l’Indiana University School of Music, Dennis James commence à accompagner des films muets en 1969 et travaille avec des orchestres symphoniques dès 1971. Son activité a contribué au renouveau international des projections avec musique vivante, au piano, à l’orgue de cinéma, en ensemble de chambre ou avec orchestre.

Son travail ne consiste pas seulement à synchroniser une bande originale : il restaure et compile des partitions à partir d’un vaste fonds de musique de film et de partitions d’époque, lorsque l’original a disparu. Il a joué dans des cinémathèques et festivals de Pordenone à Londres, au Louvre, au Mozarteum, à Sydney et aux États-Unis.

Multi-instrumentiste, il est également connu pour l’harmonica de verre de Franklin et le thérémine, entendus notamment au Metropolitan Opera, à Tanglewood dans Written on Skin de George Benjamin, ou dans ses partitions pour Aelita, Metropolis et La Femme sur la Lune.